Das Heimatmuseum befindet sich in zwei Gebäuden des historischen Burgsitzes in der Oberstadt. Es beherbergt in fünfzehn Räumen eine Fülle von Objekten, mit denen die Lebens-, Wohn- und Arbeitswelt der Region in den vergangenen Jahrhunderten veranschaulicht wird.

Zum Thema Handwerk sind als komplette Ensembles eine Dorfschmiede, eine Schuhmacherwerkstatt und eine Webkammer (mit dem Zunftbrief der Spangenberger Leineweber von 1790) zu besichtigen. Weiterhin werden Arbeitsgeräte des letzten Spangenberger Seilers, der Sattler, Schreiner, Drechsler, Wagner, Zimmerer, der Waldarbeiter und anderer Handwerker ausgestellt, ebenso wie landwirtschaftliche Geräte. Die Wohnkultur wird durch eine Bauernstube, „Gute Stube“ und Gesindekammer veranschaulicht. Wertvolle Keramik, kunstvoll verzierte Öfen und Herde, Beschläge, Lampen und vieles mehr lassen den Wandel der Zeit erkennen.

Prachtstück der geologischen Abteilung ist eine fast vollständig erhaltene Seelilie (Encrinus liliiformis) aus einem Spangenberger Kalkbruch. Da die versteinerten Stengelglieder dieser Seelilie auch als „Spangensteinchen“ bezeichnet werden, ist die Legende entstanden, dass von diesen der Ortsname Spangenberg abgeleitet wurde.

In einem weiteren Abschnitt der Dauerausstellung geben Spangenberger Maler, u. a. der verstorbene Karl Buchart und Horst Knobel, Einblicke in ihr künstlerisches Schaffen.

Ein eigener Raum widmet sich der baulichen Entwicklung des Spangenberger Schlosses vom 13. Jahrhundert bis zur Zerstörung im Jahre 1945 sowie dem Wiederaufbau seit 1951.